Die Ursprünge der Stadt lassen sich bis in das 3. Jahrtausend v. Chr. zurückverfolgen. Ihren Namen erhielt sie jedoch erst in hellenistischer Zeit im 3. Jahrhundert v. Chr. Frühere Namen waren Lelegonopolis, Megalopolis und Ninoe. Im Hellenismus ging Aphrodisias auch eine Verbindung mit dem benachbarten Plarasa ein. Dies geschah dadurch, dass man gemeinsame Münzen prägte.

Bedeutung erlangte Aphrodisias aber erst im 1. Jahrhundert v. Chr. durch ein Nahverhältnis zu Rom: Während des Krieges gegen Mithridates VI. hielt Aphrodisias zu den Römern und schickte sogar Hilfstruppen, als der römische Feldherr Quintus Oppius um 88 v. Chr. belagert wurde. Aus Dankbarkeit wurde Oppius Patron und Fürsprecher der Stadt in Rom.

Während der römischen Bürgerkriege nach dem Tod Gaius Iulius Caesars konnte die Stadt ein gutes Verhältnis zu den Machthabern bewahren, da sie sich langfristig für die richtige Seite entschied: Nachdem die Truppen des Quintus Labienus die Stadt 40 oder 39 gewaltsam erobert hatten, sicherten die drei Triumvirn Antonius, Octavian und Lepidus ihr nach ihrem Sieg aus Dankbarkeit in einem inschriftlich überlieferten Dekret 39 v. Chr. Freiheit (von der römischen Provinzverwaltung), Immunität von römischen Steuern und das Asylrecht zu und ließen dies durch einen Beschluss von Senat und Volk bestätigen.
Die Privilegien wurden immer wieder bestätigt, zuletzt 243 n. Chr. durch Kaiser Gordian III. Weitere Inschriften geben Aufschlüsse über das Verhältnis von Aphrodisias zu Rom.

Begünstigt durch die nahe gelegenen Steinbrüche, erblühte eine umfangreiche Marmor-Industrie und eine berühmte Bildhauer-Schule; Aphrodisias war aber auch bekannt für feine Textil-Produkte (Wolle und Baumwolle).
Die Stadt wurde, beginnend in augusteischer Zeit, in den ersten beiden Jahrhunderten n. Chr. wie viele kleinasiatische Städte mit zahlreichen öffentlichen Bauten versehen.
Im späten 3. Jahrhundert wurde sie Hauptstadt der neu eingerichteten Provinz Caria.

Zahlreiche und gut erhaltene Ruinen machen Aphrodisias zu einer der bedeutendsten archäologischen Stätten des östlichen Mittelmeerraums aus griechisch-römischer Zeit. Die Überreste des heute noch sichtbaren Aphrodite-Tempels gehen auf das 1. Jahrhundert v. Chr. zurück (wobei schon früher ein Aphrodite-Tempel bestand). Unter Augustus und Hadrian wurde der Tempel weiter aus- und umgebaut. Im 5. Jahrhundert wurde er in eine Kirche umgewandelt.
Weitere Sehenswürdigkeiten von Aphrodisias sind das Tetrapylon, das Odeon bzw. der Bischofs-Palast, die Agora, das Theater, die Bäder des Hadrian, das Sebasteion (das auf einen Kaiserkult hinweist) und das Stadion.

Der Bischofspalast

Der Sieg des Christentums führte in der Spätantike zu einer Ächtung des Aphrodite-Kults. In spätantik-frühbyzantinischer Zeit wurde die Stadt in Stauropolis („Stadt des Kreuzes“) umbenannt, jedoch setzte sich der Name Caria durch, aus dem schließlich der türkische Name Geyre wurde.
Zwischen dem 7. und 13. Jahrhundert bewirkten Kriege und Erdbeben den weiteren Niedergang der Stadt. Seit dem 15. Jahrhundert wurde Geyre wieder neu besiedelt.